Winstedt pada mulanya berkhidmat sebagai Presiden pertama Kolej Raffles (Singapura), 1921-1931. Semasa menjawat sebagai Presiden, dia turut bertindak sebagai Setiausaha kepada High Commissioner, 1923; Pengarah Pendidikan, Negeri-negeri Selat dan Persekutuan Tanah Melayu (FMS), dan ahli kepada Majlis Legislatif, Negeri-negeri Selat, 1924-1931; ahli kepada Majlis Kebangsaan FMS, 1927-1931.

Selepas sepenggal sebagai Penasihat Umum kepada Johor, 1931-1935, Winstedt bersara dari Perkhidmatan Kerajaan Malaysia dan dilantik sebagai pensyarah, dan kemudiannya felo kehormat, dalam bidang Melayu di School of Oriental and African Studies, di mana dia turut berkhidmat sebagai ahli Badan Penyelia, 1939-1959. Semasa Perang Dunia Kedua, dia membuat siaran dalam bahasa Melayu ke Malaya yang diperintah Jepun. Dia bersara dari pendidikan aktif pada 1946.

Winstedt telah berkhidmat dalam pelbagai lembaga penasihat, antara yang terkenal adalah Persatuan Asiatik Diraja Royal Asiatic Society dimana beliau berulangkali diangkat menjadi Presiden Persatuan dan memenangi Medal Emas pada tahun 1947; Persatuan British Malaya Association of British Malaya, menduduki kerusi Presiden pada tahun 1938; Ahli Lembaga Penasihat Kolonial British untuk Pendidikan, 1936-1939; Persatuan India Diraja Royal India Society. Beliau juga merupakan felo di British Academy, dan Ahli Kehormat Institut Asia Tenggara, Persatuan Betawi Diraja Royal Batavian Society, dan Kon Instituut voor Taal­Land­en Volkenkunde.